Phylogeny, distribution and evolution of the filamentous Red Algae: Polysiphonia sensu lato (Rhodomelaceae, Rhodophyta)

Abstract

The genus Polysiphonia sensu lato is widely distributed in tropical, warm-temperature, cold-temperate, and subantarctic regions including mangrove habitats and estuaries. Our morphological and molecular analyses of 1088 specimens of Polysiphonia sensu lato (Tribe Polysiphonieae) col-lected from 156 different localities around 16 countries during twelve years (2003-2015) revealed that Polysiphonia sensu lato (Tribe Polysiphonieae) is composed of 17 genera (Boergeseniella, Brongniartella, Bryocladia, Diplocladia, Dorsisiphonia, Enelittosiphonia, Hapterosiphonia, Lam-pisiphonia, Leptosiphonia, Lophosiphonia, Neosiphonia, Neostreblocladia, Phillipsiphonia, Po-lyostea, Polysiphonia sensu stricto, Streblocladia, Tolypiocladia, Vertebrata). Five of these genera were segregated as new genera (Dorsisiphonia, Hapterosiphonia, Neostreblocladia, Phillipsipho-nia, Wilsonosiphonia), two were enlarged (Brongniartella, Leptosiphonia), and one was resurrected (Polyostea) on the basis of diagnostic features and high bootstrap values of Maximum likelihood and posterior probabilities of Bayesian analyses. Also, 16 new species and 34 new combinations have been proposed among Polysiphonia sensu lato on the basis of morphological and molecular analyses of rbcL and cox1 locus. Moreover, Neosiphonia species have been segregated based on the three-celled carpogonial branches. Of them, a group of species having four pericentral cells and cortication, namely, N. harveyi complex is composed of six species. We sequenced genes from plastid (rbcL) and mitochondrial (cox1) genomes to examine the phylogeny, species status, biogeography, and evolution of specimens belonging to this complex collected worldwide. Our data strongly support two species within this complex: N. harveyi and “P. strictissima”. The first species is composed of six genetic taxa described here as subspecies on the basis of DNA-based delimitation models. We also estimated the divergence time of these species using substitution rates of combined rbcL and cox1 data sets. We confirm that the centre of diversity and origin is the East Asia (Korea and Japan) and that these species were originated around 700000 years ago and their migration from the eastern Asia to the north Atlantic likely took place through an ice-free Arctic Ocean before the first widespread Pleistocene glaciations in Iceland. In contrast to these ideas, some polysiphonous species have been considered as invasive or introduced species and our study demonstrated the wide distribution of Neosiphonia harveyi subsp. harveyi, Neosiphonia harveyi subsp. japonica, Neosiphonia echinata, Pterosiphonia arenosa, and Womersleyella indica sp. nov.|붉은실속 (Polysiphonia) sensu lato는 열대, 온대, 한대지역에서 남극에 가까운 지역, 그리고 맹그로브 (mangrove)가 서식하고 있는 담해수 지역까지도 매우 광범위 하게 분포하고 있는 그룹이다. 2003년부터 2015년까지 총 16개국, 156개의 채집지로부터 채집된 1088개의 붉은실속 (Polysiphonia) sensu lato 샘플들을 형태적, 분자적 연구를 수행한 결과 이들은 총 15개의 속으로 분류되었다 (Boergeseniella, Bryocladia, Diplocladia, Dorsisiphonia, Hapterosiphonia, Lampisiphonia, Lepto-siphonia, Neosiphonia, Neostreblocladia, Phillipsiphonia, Polyostea, Polysipho-nia sensu stricto, Streblocladia, Tolypiocladia, Vertebrata, Wilsonosiphonia). 이 중 형태학적 특징들과 분자분석 방법의 최대우도추정법 (Maximum likelihood)과 베이시안 네트워크 분석 (Bayesian analyses)의 높은 bootstrap value에 기반하여 Dorsisiphonia, Hapterosiphonia, Neostreblocladia, Phillipsiphonia, Wilsonosi-phonia 5개의 속이 신속으로 추가되었고, 식별형질이 명확하지 않았던 Leptosiphonia 속의 형질들을 추가하여 속의 범위를 더 광범위하게 한정하였고, Polystea 속을 다시 부활시켰다. 따라서, Polysiphonia sensu lato 그룹 내에서 총 16개의 신종과 31개의 new combination을 제안하였다. Neosiphonia 속은 3개의 세포로 구성된 조과사를 가진다는 점에서 Polysiphonia 속으로부터 분리되었다. 그 중, 4개의 주심세포와 피층세포를 가지는 6개의 Neosiphonia 종들은 Neosiphonia harveyi complex 그룹으로 보고 되어왔다. 본 연구에서는 형태적으로 종을 구분하는 뚜렷한 형질은 나타나지 않지만 유전적인 염기서열 사이에서는 뚜렷이 구분되는 이 종들의 분류학적 위치를 규명하고 그 종들의 진화를 연구하기 위해 전 세계에서 채집된 Neosiphonia harveyi complex에 속하는 표본들을 엽록체의 rbcL 유전자와 미토콘드리아의 cox1 유전자로 염기서열을 분석하였다. 그 결과, 종 수준으로는 N. harveyi와 “P. strictissima” 두 종이 Neosiphonia harveyi complex 내에 존재하는 것으로 분석되었다. 유전적으로 6개의 분류군으로 구성되었던 N. harveyi는 DNA-based delimitation models 분석방법에 의해 아종 (subspecies)의 범위로 한정하였다. 또한, rbcL과 cox1의 염기서열 자료의 치환비율을 이용하여 이들 종들이 계통지리학적으로 언제, 어디에서 기원하였는지 알아보기 위하여 divergence time을 측정해 본 결과, 이 종들은 Iceland에서 홍적세 빙기가 널리 퍼지기 이전인 무빙극 시대였던 약 700,000년 전에 동아시아 (한국과 일본)로부터 기원하여 북대서양으로 이동을 한 것으로 분석되었다. 이러한 결과에 반해, 몇몇 Polysiphonia와 같은 종들은 외래종이나 도입종으로써 인식되어 왔고 본 연구에서 Neosiphonia haveryi subsp. harveyi, Neosiphonia harveyi subsp. japonica, Neosiphonia echinata, Pterosiphonia arenosa, Womersleyella indica sp. nov. 는 전 세계적으로 널리 분포한다는 것을 입증하였다.